L'histoire suit Suzume, une jeune fille de 17 ans originaire d'une petite ville tranquille de Kyushu, qui rencontre un jeune homme à la recherche d'une porte. Ils trouvent une porte au milieu de ruines dans la montagne, et Suzume l'ouvre. Très vite, d’autres portes commencent à s’ouvrir un peu partout au Japon, laissant passer des catastrophes venues de l’autre côté. Le film dépeint l’émancipation et l’évolution de Suzume, alors qu’elle referme les portes à l’origine de ces catastrophes.